面對螞蟻的防疫政策，蟲生真菌該如何生存下來？

社交梳理以及令螞蟻聞風喪膽的黑殭菌

這三年來人類對抗新冠肺炎的防疫戰絕對是科學史上的重大突破，防疫的科學知識和技術出現突破性的成長。然而，不只人類通過合作對抗病原體，許多社會性的生物也會合作對抗病原。

以最著名的社會性昆蟲——螞蟻為例，牠們會幫助同伴清除身上的病原體真菌孢子，這種互相幫忙清理身體的行為在許多社會性的生物上都可以發現（例如獼猴、蜜蜂等），稱為社交梳理（Allogrooming），社交梳理是這些社會性動物對抗病原體的重要防線，可說是群居動物的獨特「防疫政策」。

正所謂道高一尺魔高一丈，致病病原體也不是吃素的，就像新冠肺炎病毒不斷有新的病毒株出現，感染螞蟻的蟲生真菌同樣也有一套對付螞蟻社交梳理的招數。今年發表在《Nature ecology and evolution》的論文就做實驗以了解：螞蟻的社交梳理行為是否會對黑殭菌（Metarhizium sp.）造成生存壓力，以及黑殭菌的應變策略進行探討。

黑殭菌屬的真菌屬於蟲生真菌的一類，如著名補品冬蟲夏草，具有感染寄生昆蟲並使其死亡的能力；因此，對於螞蟻來說，黑殭菌絕對是致命的敵人，若看到同伴身上有黑殭菌孢子一定要幫忙清除。

螞蟻的「防疫政策」對黑殭菌造成生存壓力

首先，科學家想要透過研究「社交梳理行為是否會改變真菌群集組成」，來確認「社交梳理是否會對黑殭菌造成生存壓力」，因此使用六種不同菌株感染螞蟻，並將實驗分成「獨自面對真菌」以及「有兩名同伴照護」的組別，前者的螞蟻個體只能透過自身免疫力來抵抗真菌感染，後者則是有同伴幫忙清除有害真菌孢子。在感染真菌後的八天內，如果有螞蟻死亡，就會將這些孢子拿去感染新的螞蟻個體，並同樣分成兩組進行上述實驗，如此重複十個循環（圖一）。

圖一。實驗方法示意圖。圖／Stock et al., 2023

實驗結果顯示，社交梳理行為確實對真菌群集造成天擇壓力。獨自面對真菌的組別，在經過十個循環後出現較低的真菌多樣性（只剩兩株菌株），然而同伴照護組卻出現較高的真菌多樣性（還剩四株菌株），說明社交梳理行為足以影響菌株間的競爭。（圖二）。

既然螞蟻的「防疫政策」會對真菌造成影響，那麼真菌在螞蟻「防疫政策」的洗禮下，是否也會產生改變呢？答案是：會！

圖二、實驗結果顯示經社交梳理篩選出來的群集多樣性較高，代表社交梳理是足以改變真菌間競爭情形的天擇壓力。圖／Stock et al., 2023

黑殭菌利用「隱身術」騙過螞蟻的防疫政策

科學家首先針對真菌的兩項特徵進行研究：毒性（致死率）和子代數量（產孢數）。研究結果顯示，經過社交免疫的篩選後，真菌的毒性有顯著的下降（圖三 a），然而產生子代的數量卻有所提升（圖三b）。

圖三、經過社交免疫的選擇（同伴組）後真菌的毒性有顯著的下降，然而產生子代的數量卻有所提升。此外，相較於獨自組，同伴組的真菌孢子對社交免疫產生抵抗力，圖 a 中的兩條粉紅色長條說明經社交免疫篩選出來的孢子感染有無同伴的螞蟻致死率是一樣的。圖／Stock et al., 2023

更有趣的是，這些經過社交免疫篩選的真菌孢子竟提升對社交免疫的抵抗力！相較於獨自對抗真菌篩選出來的菌株，社交免疫篩選出的菌株再次感染單獨的螞蟻和有同伴照顧的螞蟻時，致死率竟沒有差異（圖三 a），這代表社交免疫已經失效了！

科學家猜想，這種現象源於螞蟻們不再好好清除同伴身上的致命孢子，實驗結果也確實顯示同伴螞蟻們似乎對於經社交免疫篩選出來的真菌孢子沒有敵意，因此大大降低清除這些孢子的意願（圖四 a）。與此同時，科學家還發現，經社交免疫篩選出的真菌孢子中「麥角固醇（Ergosterol）」的含量大幅減少，麥角固醇是真菌孢子中的重要組成成分，科學家懷疑螞蟻可能就是因為麥角固醇的幾少而無法辨識孢子。

最終的行為實驗結果支持了這個論點，若把麥角固醇塗在螞蟻身上可以吸引同伴前來清潔，構造相似的膽固醇則沒有類似效果（圖四c、d），因此，麥角固醇很可能就是吸引螞蟻進行社交梳理的標的！

圖四、圖 a 說明經社交免疫（同伴組）「訓練」出來的孢子能夠減少螞蟻幫忙同伴清除孢子的頻率；圖 c、d 則說明在螞蟻身上塗上麥角固醇會讓吸引同伴來社交梳理，構造與麥角固醇相似的膽固醇則無此效果。圖／Stock et al., 2023

不僅是本實驗的阿根廷蟻（Linepithema humile）被麥角固醇吸引並進行社交梳理，前人的研究發現另外一種社會性昆蟲——白蟻也具備類似的行為，科學家推測麥角固醇可能就是真菌避免被同伴螞蟻清除的關鍵。值得留意的是，麥角固醇的實驗結果可能也解釋了毒性下降以及後代數量提升，由於麥角固醇是真菌孢子重要的組成成分，因此若麥角固醇的含量改變將會導致資源的分配有所調整，毒性下降和後代數量提昇可能就是資源調整分配的結果。

昆蟲的行為背後往往牽涉複雜的因素，麥角固醇是否真為引起螞蟻社交梳理行為的因素或是唯一因素仍需更進一步的證據支持才能夠確認。可以肯定的是，在螞蟻「防疫政策」的伺候下，黑殭菌正透過某種「隱身術」來躲避螞蟻的清除，這不由得令人想起 Jurassic Park （侏儸紀公園）中那句經典的台詞：

Life will find its way out.

參考文獻

• Stock, M., Milutinović, B., Hoenigsberger, M., Grasse, A. V., Wiesenhofer, F., Kampleitner, N., Narasimhan, M., Schmitt, T. & Cremer, S. (2023). Pathogen evasion of social immunity. Nature Ecology & Evolution, 7(3), 450-460. https://doi.org/10.1038/s41559-023-01981-6

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